唾液在昆虫和植物协同进化过程中发挥重要的作用。目前，国内外关于昆虫唾液与植物互作的研究主要局限在唾液蛋白质类成分，而对其它唾液成分和功能的研究非常匮乏。miRNA是一类长度约20-24个核苷酸的具有调控功能的小分子RNA。之前有研究推测昆虫能够通过分泌miRNA调控植物基因的表达，但对于昆虫编码的miRNA是否真的能够进入植物组织以及能否跨越动物和植物两个不同生物界调控植物的生理过程仍然是个谜。
近日，宁波大学农产品质量安全危害因子与风险防控国家重点实验室媒介昆虫团队黄海剑研究员和博士生张泽龙等首次揭示稻飞虱唾液miRNA跨界调控植物的机制。研究成果以“Cross-kingdom RNA interference mediated by insect salivary microRNAs may suppress plant immunity”为题在线发表在了国际著名学术期刊PNAS上。
在该研究中，作者通过收集褐飞虱取食过的人工饲料和水稻，发现有5种唾液miRNA（miR-100-5P、miR-7-5P、miR-184-3P、miR-1-3P和miR-9a-5P）能被大量分泌到植物组织中，且这些miRNA进入到植物后能够远距离运输到非取食部位。分析这些miRNA在褐飞虱不同组织的表达模式，作者发现有3种miRNA在唾液腺高表达，尤其miR-7-5P在褐飞虱唾液腺的表达量远高于其他组织。miR-7-5P序列在不同昆虫间都非常保守，但有意思的是，只有褐飞虱miR-7-5P特异地在唾液腺高表达，这与灰飞虱、白背飞虱等其他昆虫miR-7-5P的表达模式存在显著差异，推测miR-7-5P在褐飞虱专一性取食水稻的长期进化过程中发生组织特异表达模式分化，进化出能跨界调控水稻防御反应的新功能。
沉默唾液miR-7-5P的稻飞虱取食会诱导水稻防御相关转录因子bZIP43的表达，引发抗虫反应，作者发现转录因子bZIP43是褐飞虱唾液miR-7-5P在水稻中的重要靶标之一。褐飞虱唾液中的miR-7-5P取食后被口针注射入水稻组织，进而抑制bZIP43等靶标抗虫基因的表达。作者还通过转基因水稻过表达bZIP43和miR-7-5P，进一步明确了bZIP43的抗虫功能和miR-7-5P通过抑制水稻bZIP43促进褐飞虱取食。
该研究首次明确昆虫唾液中存在miRNA，且昆虫能够通过唾液miRNA跨界调控植物防御。研究结果为揭示昆虫与植物协同进化提供了新的视角。同时，研究揭示了序列保守的基因通过表达模式的改变进化为唾液基因，也为研究昆虫唾液的起源提供了新的思路。褐飞虱进化出的唾液miR-7-5P，可能是褐飞虱常常爆发成灾的重要原因之一，研究结果也为水稻抗性育种提供了新的视角。
宁波大学植物病毒学研究所博士研究生张泽龙为论文第一作者，张传溪教授、黄海剑研究员为论文通讯作者，陈剑平院士和李俊敏研究员参与指导，河南农大张超教授等也参与了部分研究。该项研究得到了国家重点研发计划（2021YFD1401100）、浙江省自然科学基金重大项目（LDQ24C140001）和浙江省领雁计划（2022C02047）等项目的资助。